1568年、当時京の都を追われていた足利義昭を手助けし、ともに上洛を果たした。しかし5年後、信長は義昭を都から追放。室町幕府は滅亡へ向かった。この新たな時代の到来に大きな役割を果たした城があることがわかってきた。天守が初めて誕生したのはこれまで安土城においてだと考えられてきた。同時代の記録には旧二条城に天主が存在していたと記されている。ただ、これまで建物の跡が見つかっていないため記述の真偽は裏付けられていなかった。近年、表面は探査という科学的手法で地中を調査したところ、堀の痕跡が見つかった。このデータとこれまでの発掘調査の成果を照合した結果、旧二条城の知られざる構造が浮かび上がってきた。復元した本丸の形を見ると“出隅”があった。後の時代に造られた全国各地の城では多くの場合、出隅の上に天守が建てられている。上洛を果たした信長だったが、日本各地は尚強力な大名たちが支配している一触即発の緊張状態が続いていた。さらに、都の周囲に残る豪族などとも激しく対立、天下統一に向け厳しい局面に立っていた。
一方、ともに上洛し将軍となった足利義昭は度々襲撃を受け命を狙われていた。義昭は新たな城の建造を計画。この時、自らその役目を担うと宣言したのが信長だった。宣教師の記録によれば、旧二条城の建設作業に従事したのはおよそ2万人。この大規模な城造りの現場をも信長は見せる力に変えようとした。「天下の名石」として時の権力者に寵愛されてきた藤戸石を、信長は家臣たちに賑やかに囃し立てさせながら旧二条城に運び込んだ。将軍の威光、自らの力を知らしめるかつてない奇策だった。さらに、天主を建てる場所に選んだのは都のメインストリート室町通りのど真ん中だった。こうして都の人々を驚嘆させた高層建築・天主が誕生。その威勢は遥か遠くの国の大名のもとにも響き渡った。越後を本拠とする上杉家には事実とは全く異なる誇張された風聞が伝わっている。都の空に高くそびえる天主を見せつけることで、天下人の権威を視覚化した。その後、義昭と袂を分かち京の都から追放。200年続いた室町幕府に終止符を打ち、天下人としての権威を我が物にしていく。1576年、天下統一の総仕上げとして安土築城へと乗り出した。